Relación entre la diversidad de visitantes florales de las plantas exóticas con su parentesco filogenético con la flora nativa: Perspectiva desde la red de interacciones bióticas de Bogotá, D.C.

Andrés Antonio Del Risco Torres1, Juan Pablo Botero2, Sistema de Información y Datos de Investigaciones Científicas1

1 Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis, Avenida  Calle 63 No. 68-95, Bogotá, D.C., Colombia; 2 Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis, Avenida Calle 63 No. 68-95, Bogotá, D.C., Colombia

Autor(es) de contacto: Andrés Antonio Del Risco Torres (arisco@jbb.gov.co)

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Referencia: Combinación de autores, año de publicación del artículo de datos (en paréntesis), Titulo, Nombre de la Revista, Volumen, Número de edición (en paréntesis), y doi del artículo de datos.

<b>¿Cómo citar este recurso?</b>

Del Risco Torres A A (2024): Relación entre la diversidad de visitantes florales de las plantas exóticas con su parentesco filogenético con la flora nativa: Perspectiva desde la red de interacciones bióticas de Bogotá, D.C.. v1. Jardín Botánico de Bogotá "José Celestino Mutis". Dataset/Occurrence. http://catalogador.jbb.gov.co:8090/app/resource?r=001_bio-rrbb_sc_2023015 http://catalogador.jbb.gov.co:8090/app/resource?r=001_bio-rrbb_sc_2023015

Resumen

El Acertijo Naturalista de Darwin plantea hipótesis que tratan de explicar el éxito de los organismos no nativos de acuerdo con el grado de parentesco que tengan con la biota nativa, planteando hipótesis que predicen relaciones positivas o negativas entre su desempeño como invasores y la distancia filogenética con sus cohabitantes. Sin embargo, estas hipótesis han sido puestas a prueba evaluando el desempeño de los organismos no-nativos en términos de su proliferación y ocupación del territorio nuevo al que llegan, encontrando todo tipo de resultados entre distintos estudios, pero poco se ha evaluado esta tendencia en términos de interacciones bióticas. 
En este estudio, aprovechando el extensivo conjunto de datos contenido en la Red de Interacciones Bióticas de Bogotá D.C., se buscó poner a prueba las hipótesis del Acertijo Naturalista de Darwin, evaluando la diversidad de especies de visitantes florales nativos de Bogotá D.C. sobre plantas no-nativas, y contrastándolo con la distancia filogenética de cada planta no nativa respecto a su pariente nativo mas cercano. Esto último se llevó a cabo indagando estudios filogenéticos en la literatura primaria y usando como referencia la lista de Flora Vascular de Bogotá D.C., y posteriormente descargando secuencias de dos genes (matK y rbcL) para reconstruir una filogenia datada a tiempo incorporando todas las especies de plantas no-nativas y sus taxones hermanos nativos seleccionados. 
Con las longitudes de rama obtenidas del árbol reconstruido y los valores de diversidad de visitantes florales corregidos por abundancia, se encontró que no se obtuvo soporte para ninguna de las predicciones del Acertijo Naturalista de Darwin. Consecuentemente, se concluye que el éxito de la flora no-nativa en términos de atractividad de visitantes florales de distintas especies no se encuentra relacionado con qué tan emparentadas se encuentren con la flora nativa, posiblemente por falta de señal filogenética en los caracteres florales involucrados en la atracción de visitantes, o por la imposibilidad de incorporar datos sobre visitantes florales de sus parientes cercanos nativos, resaltando la necesidad de estudiar la ecología de los organismos nativos del Distrito Capital.
Este recurso de datos consta de 446 registros biológicos de información secundaria obtenida de la red de interacciones bióticas y fue consolidado durante el 2023.

Palabras clave: Acertijo Naturalista de Darwin, Distancia filogenética, Flora no nativa, Red de Interacciones, Visitas florales, Occurrence, Observation

Descripción general

Propósito: Determinar si existe una relación entre la distancia filogenética de las plantas introducidas y la flora nativa con la diversidad de visitantes florales reportados para Bogotá, D.C.
Additional information: Conectividad e Interacciones Ecológicas

Detalles del proyecto

Título del proyecto: Proyecto de Inversión 7679: Investigación para la conservación de los ecosistemas y la flora de la Región y Bogotá.
Personas asociadas: Claudia Alexandra Pinzón  Osorio
Fuentes de financiación: Proyecto de inversión 7679, Contrato No. 779-2021
Descripción/descriptor del área de estudio: Distrito Capital
Descripción del diseño: Objetivo general: Aumentar la capacidad institucional para la gestión del conocimiento en conservación, restauración y uso sostenible de la flora en áreas de la estructura ecológica y de interés ambiental en la ciudad región. Objetivos específicos: 1. Generar conocimiento acerca de la representatividad, funcionamiento y dinámicas que inciden en los cambios y estado de la diversidad biológica y los servicios ecosistémicos en áreas estratégicas de importancia ambiental. 2. Desarrollar procesos de investigación en restauración ecológica de los efectos de los disturbios naturales y antrópicos sobre la composición, estructura y función de los ecosistemas de Bogotá 3. Desarrollar investigaciones asociado al uso de las especies vegetales nativas que permita un aprovechamiento ambientalmente sustentable a través de una estrategia con base técnico-científica. 4. Desarrollar una estrategia institucional que permita cumplir con los requisitos para que el Jardín Botánico sea acreditado como centro de investigación para la conservación y los ecosistemas de la ciudad región.

Datos publicados a través de GBIF: http://catalogador.jbb.gov.co:8090/app/resource?r=001_bio-rrbb_sc_2023015

Cobertura taxonómica

Descripción general de la cobertura taxonómica: La cobertura taxonómica abarca artrópodos, moluscos y cordados.
Categorías taxonómicas
Phylum: Arthropoda, Mollusca, Chordata

Cobertura geográfica

Cobertura geográfica general: La delimitación espacial corresponde a toda el área del Distrito Capital
Coordenadas: 3°43'37.53''N y 4°50'14.09''N Latitud; 73°59'32.63''W y 74°27'11.96''W Longitud 

Cobertura temporal: January 1, 1877 - September 1, 2023

Métodos

Descripción de la metodología paso a paso: 
- . 	La muestra de estudio del presente proyecto, que fue obtenida en su totalidad de la Red de Interacciones Bióticas de Bogotá, D.C., corresponde a los registros que involucren visitas florales de plantas con flor (angiospermas) de interacciones presentes en la base de datos que estén documentados para el sitio de estudio (el área de Bogotá D.C.), mas no para interacciones potenciales (i.e. interacciones entre dos taxones que presentan ocurrencia en el Distrito Capital, pero que hayan sido documentadas por fuera de esta área).

- . 	Selección de especies de plantas no nativas
La selección de especies no-nativas se llevó a cabo usando la base de datos de la Red de Interacciones Bióticas de Bogotá D.C. (Del Risco et al. 2022) con fecha de corte del 16/08/2023. En esta base, se realizó un filtro en las pestañas de Taxones seleccionando la categoría de “Nativa” en el campo de “Origen Biogeográfico”, y “Magnoliopsida” en el campo de “Clasificación Superior”, esto último para seleccionar únicamente las especies vegetales con flor y por lo tanto con potencial de atraer visitantes florales, dado que Magnoliopsida representa el nombre formal de las angiospermas. Los taxones resultantes de este filtro fueron posteriormente seleccionados en un filtro en el campo de “Taxón 1” de la pestaña de interacciones. Posteriormente, se aplicó un filtro en el campo de “Reportado para Bogotá” seleccionando la categoría “SÍ”, con el fin de excluir las interacciones potenciales dentro del distrito y únicamente incluir las reportadas empíricamente, y luego se seleccionó la categoría “Visita Floral” en el campo de “Título de la interacción”. Adicionalmente, se excluyeron taxones no determinados a especie, debido al potencial que tienen de presentar pseudo-réplicas. Por ejemplo: la especie de planta Abutilon sp. puede presentar dos visitantes florales distintos soportados por fuentes distintas. Esto puede interpretarse como si este taxón presentara una diversidad de visitas de 2, sin embargo, debido a su indeterminación específica, puede tratarse también de dos especies distintas del género Abutilon en donde cada una de ellas presenta una interacción. Tras esta exclusión de indeterminados específicos, los taxones resultantes de estos filtros fueron los incluidos para el análisis final. 

- . 	Diversidad de visitas florales
Los registros resultantes del filtro mencionado anteriormente fueron agrupados de acuerdo con el nombre presentado en el campo de Taxón 1, y para una misma especie se realizaron conteos de cuántas especies de taxones distintos en el campo de Taxón 2 tienen interacciones reportadas. Se llevó a cabo un proceso adicional de exclusión de taxones de visitantes solo cuando se encontraron taxones indeterminados supraespecíficos, y presentaron a su vez otros taxones hijos de estos con mayor especificidad taxonómica con interacciones con el mismo Taxón 1. Esto con el objetivo de eliminar cualquier caso de potenciales pseudo-replicas. 
De acuerdo con los objetivos del estudio y siguiendo el razonamiento de las hipótesis planteadas, solo se evaluaron las interacciones de visitas florales de taxones animales nativos. Por lo tanto, se excluirán de los conteos de visitas florales aquellos taxones animales en el campo del Taxón 2 que en la pestaña de taxones de la base de datos tengan la categoría de “No nativa” en el campo de “Origen Biogeográfico”. Esto implica que algunos taxones de plantas no nativas presentaran una diversidad de visitas florales de 0, en el caso en que, por ejemplo, solo sean visitadas por taxones no nativos como Apis mellifera o Eristalis tenax. 

- . 	El hecho de incorporar plantas no nativas con valores de 0 para la variable de diversidad de visitantes tiene una implicación que en primera instancia parecería problemática. Debido al proceso de selección por filtros descritos en esta sección, muchas otras especies de plantas angiospermas no nativas que en teoría tienen diversidad de visitantes de 0 estarían siendo excluidas. Un ejemplo de ello son todas aquellas plantas no nativas que se encuentran en la base de datos, pero que solo presentan interacciones que no involucran visitas florales (e.j. aquellas que solo presentan interacciones de epibiosis o herbivoría), y que consecuentemente quedan por fuera en el filtro por Título de Interacción. Sin embargo, se considera que esta exclusión es más bien ventajosa de acuerdo con el objetivo de la investigación, puesto que los filtros están garantizando que queden idealmente las plantas con flor que tengan potencial de visitas, aunque no presenten ni un visitante floral nativo. El hecho de que solo sean visitadas por taxones no nativos como Apis mellifera garantiza que sus flores tienen la capacidad biológica de atraer animales, en contraste con otras especies de plantas cuyas flores simplemente no tienen la capacidad de atracción de visitantes no por su condición de nativa o no nativa, sino porque su estrategia de polinización es abiótica (i.e. viento o agua) y no producen recursos de recompensas (i.e. néctar) o no presentan pistas sensoriales para atracción de animales (color, morfología o emisión de volátiles que activen la quimiorrecepción de animales). 

- . 	Identificación de taxones nativos más cercanos
La estimación de la distancia filogenética de cada uno de los taxones de plantas no nativas seleccionadas por los filtros descritos se realizó en primera instancia identificando qué taxon o taxones nativos representan sus parientes más cercanos entre el conjunto de especies nativas reportadas para Bogotá, el cuál fué consultado en el listado generado por Fajardo et al. (2020). Una vez identificados los potenciales taxones nativos más cercanos que comparten el mismo género o familia de la planta no-nativa evaluada, se realizaró una búsqueda exhaustiva en la literatura primaria por medio de Google Scholar, con el fin de encontrar reconstrucciones filogenéticas de los grupos en cuestión que incluyan estos taxones candidatos. Cuando se encontraron varios estudios filogenéticos para el mismo grupo de organismos con hipótesis topológicas distintas, se priorizó aquellas reconstrucciones que 1) emplean un mayor número de loci, y 2) empleen métodos coalescentes, seguido por métodos basados en modelos, dándoles prioridad sobre métodos más simples como máxima parsimonia o neighbor-joining.

- . 	Estimación de la distancia filogenética
Posterior a la identificación de los taxones nativos más cercanos para cada planta no-nativa, la distancia filogenética entre estos fue medida en términos de tiempo de divergencia (i.e. edad del ancestro común más reciente entre ambos taxones). A pesar de que se han realizado varias estimaciones de tiempos de divergencia para distintos grupos de plantas en diversos estudios publicados en la literatura científica que hipotéticamente podrían consultarse para asignar valores de distancia necesarios para esta investigación, estas estimaciones pueden no ser congruentes entre estudios debido a que se emplean distintos marcadores moleculares y distintos puntos de calibración fósiles. Por esta razón, los tiempos de divergencia se estimaron directamente en este proyecto de investigación, empleando los mismos loci de base y los mismos puntos de calibración para una misma filogenia que incluyó todos los taxones seleccionados en los puntos anteriores, de tal manera que los datos de distancia filogenética obtenidos fuesen congruentes y comparables entre sí.
Con el fin de tener una guía para la estimación de los tiempos de divergencia descrita a continuación, se realizó esquemáticamente una filogenia entre las especies de plantas no-nativas junto con sus taxones nativos más cercanos utilizando exactamente las mismas fuentes que se indagaron para la selección de estos taxones nativos mas cercanos. Los nodos de esta filogenia esquemática y sintética fueron marcados para que sirvieran como puntos de referencia, y los nombres de los taxones en las terminales fueron marcados con códigos de color para facilitar los siguientes procesos.
Se descargaron secuencias de los loci más comúnmente empleados en botánica sistemática (matK y rbcL) de la base de datos de GenBank para los taxones en cuestión, y estas fueron alineadas usando el software AliView. Se estimó el mejor modelo de substitución nucleotídica usando jModelTest, y finalmente se realizó la reconstrucción filogenética y la datación de la misma usando BEAST, asegurándose de forzar la topología de la filogeniasintética. Se usaron los tiempos de divergencia obtenidos de Janssens et al. (2020) como calibraciones secundarias, empleando un modelo de reloj molecular relajado no correlacionado, un modelo de árbol de especiación de Yule, y corriéndolo por 50.000.000 generaciones.
El árbol resultante se consolidó usando el software TreeAnotator, en donde se descartó el 10% de los primeros árboles obtenidos como Burn-In. Este fué finalmente visualizado usando FigTree, en donde se buscó la edad de los nodos que representan los tiempos de divergencia entre pares de taxones que fueron finalmente anotados, para contrastarse con los datos de diversidad de visitantes.

- . 	Incorporación de abundancia de especies vegetales
Una potencial fuente de error al evaluar las posibles relaciones entre diversidad de visitantes florales y distancia filogenética es la abundancia de las especies vegetales a lo largo del área de estudio. Es bien sabido que las especies de plantas que ocurren en la zona del Distrito Capital pueden presentar abundancias contrastantemente diferentes, desde ejemplares del arbolado urbano extensamente sembrados como urapanes (Fraxinus uhdei; SIGAU 2023), hasta taxones que solo han sido colectados o documentados escasas veces, como Centaurea cyanus (Muñoz, com. pers.). Consecuentemente, se especula que las especies con mayor abundancia tienen una probabilidad mayor de ser muestreadas tanto en los estudios de literatura que fueron revisados, como en el material multimedia que documenta interacciones para la conformación del conjunto de datos de la Red de Interacciones bióticas de Bogotá (Del Risco et al. 2022). Este artefacto de muestreo podría entonces enmascarar cualquier posible asociación entre las variables de interés para este estudio, y por esta razón cualquier análisis debe tener en cuenta algún indicador directo o indirecto de abundancia para corregir cualquier potencial efecto que esta pueda tener. 
Con el fin de incorporar y corregir por esta variable, se realizó una búsqueda para cada una de las especies vegetales no nativas seleccionadas en los tres herbarios principales del área de estudio que tienen sus colecciones digitalizadas y disponibles en línea: el Herbario del Jardín Botánico de Bogotá (JBB), el Herbario Nacional Colombiano (COL), y el Herbario Forestal (UDBC). Adicionalmente, se incorporaron los datos de observaciones totales para cada especie de la iniciativa de ciencia ciudadana iNaturalist. Para todos estos casos, se realizó un filtro de búsqueda que restringiera las muestras y observaciones al área de Bogotá, D.C. Los conteos de colectas entre los tres herbarios y las observaciones de iNaturalist se sumaron para obtener un total, y este valor fue usado como una aproximación indirecta a la abundancia relativa de las especies vegetales del Distrito Capital, bajo la premisa que entre más abundante sea un taxón, mayor probabilidad tendrá de ser colectado en determinada área y de estar representado en las principales colecciones biológicas de la zona.

- . 	Análisis de la información
Antes de explorar las posibles relaciones estadísticas entre los datos de diversidad de visitas florales y las distancias filogenéticas, se puso a prueba el posible efecto que tiene la abundancia de especies en la zona de estudio sobre los datos de diversidad de visitas florales. Para esto, se realizó una prueba de correlación de Spearman entre estas dos variables usando el software R, debido a la no-normalidad que presentaban los datos para todas sus variables (prueba de Shapiro-Wilk, resultados no mostrados). Se extrajeron los valores residuales de la correlación entre visitantes y abundancia, y estos fueron usados en una nueva correlación de Spearman usando los residuales (que en este caro representarían la diversidad de visitantes corregido por abundancia) contra la distancia filogenética.
Descripción del área de muestreo: Distrito Capital.
Descripción del muestreo: El muestreo corresponde a registros realizados (mas no potenciales) de la Red de Interacciones Bióticas de Bogotá D.C.

Idioma de los metadatos: Spanish
Fecha de creación de los metadatos: 2024-06-19
Nivel de jerarquía: Dataset

Referencias
Del Risco, A. A., Montoya, Á. M., García, V., Currea, S., Rivera, Y. A., Moreno, D., & Rodríguez, Á. T. (2022). Data synthesis and dynamic visualization converge into a comprehensive biotic interaction network: a case study of the urban and rural areas of Bogotá DC. Urban Ecosystems, 25(1), 75-86.